Au début de la saison 4, Peyton rencontre son " pseudo " frère, Derek et se lie très vite avec ce dernier qui finira par montrer son vrai visage en agressant Peyton chez elle. C’est alors qu’elle fera la connaissance de son vrai frère, Derek grâce à Lucas. Ils viendront la sauver de ce psychopathe qui s’échappera.

C’est alors que Peyton fait une descente en enfer. Traumatisé par ce qu’il lui est arrivé, elle se renferme sur elle même, elle s’enferme dans sa solitude et sa souffrance. Lucas et Derek font tous pour l’aider. Mais Peyton ne fais pas vraiment d’effort. Alors, Derek la met face à ses peurs les plus profondes et Peyton reprend le dessus.

Toujours en froid avec Brooke mais proche de Lucas, elle va peu à peu se livrer à lui pour enfin lui révéler ses sentiments. Lucas fera de même, Brooke et Peyton se pardonneront l’une à l’autre et ils reprendront leur idylle mais cette fois-ci s’est différent, leur relation est beaucoup plus profonde et sincère. Ils passeront leur première nuit d’amour à Honey Groove (417).

Leur relation est au top même quand Peyton prend la décision de partir à Los Angeles avec Brooke pour faire un stage d’été de musique. Lucas l’encourage.

Saison 5:

Peyton est revenue à Tree Hill pour se retrouver et surtout pour retrouver Lucas. Les retrouvailles s'annoncent compliquées et leur relation semée d'embuches.. Elle emménage avec Brooke dans sa nouvelle maison et avec l'aide de celle-ci, elle crée son propre Label dans l'annexe du Tric et lance son premier artiste : Mia.

Mia obtient du succès et Peyton commence à se faire un nom dans le milieu. Elle entreprend des travaux pour finaliser son projet et son label se nomme " Red Bedroom Records" en hommage à sa chambre d'ado, son premier antre musical.

Haley décide d'enregistrer un nouvel album et c'est vers Peyton que cette dernière se tourne.